在一次旅途中,人类贵族凯恩遭到一伙刺客伏击并被杀害。莫塔尼乌斯给了他复仇的机会——凯恩不顾代价同意了,醒来时已成为吸血鬼。当他杀死袭击者后,莫塔尼乌斯告诉他,虽然这些人是致他死亡的工具,但他们并非最终原因。为了寻找真相和治愈吸血鬼诅咒的方法,凯恩前往诺斯高斯之柱。在那里,艾瑞尔解释说,他必须先摧毁九人议会才能获得安宁。凯恩开始追踪并杀死努普拉普托,然后与马莱克对峙,但他们的决斗以平局告终。为了击败马莱克,凯恩向诺斯高斯的神谕者寻求建议。神谕者警告他关于复仇女神军团的事,并指示他寻找马莱克的宿敌沃拉多。两人见面时,沃拉多欢迎凯恩并提供帮助,但敦促这位新生的吸血鬼拥抱吸血鬼身份,不要干涉人类事务。被这位年长吸血鬼所困扰——他作为凯恩若找不到治愈方法将会变成的例证——凯恩坚持前行,在一场决定性的对决中,沃拉多击败了马莱克,而凯恩杀死了德鲁伊贝恩和能量师德茹尔。后来,在他杀死位面行者阿齐莫斯并取回时间流装置后,艾瑞尔告知凯恩,他必须优先应对复仇女神的战争,因为其军队威胁要征服维伦多夫。凯恩说服奥托玛国王集结军队进行最后抵抗,但战斗结果惨烈。奥托玛阵亡,维伦多夫军队被击溃,凯恩被困,使用时间流装置逃脱。他出现在50年前的过去,杀死了这个时代的年轻复仇女神——受人爱戴的正义王威廉——从而引发时间悖论,将军团从时间流中抹除。然而,当凯恩回到现在时,他发现威廉之死引发了新一轮的吸血鬼清洗。诺斯高斯的神谕者——实为时间流者莫比乌斯,议会成员——领导了这场种族灭绝运动,并且从一开始就策划了凯恩的行动,最终通过处决沃拉多完成了他的陷阱。凯恩杀死了莫比乌斯,但成为自己族类的最后一人。在柱子前,他目睹莫塔尼乌斯与炼金术士阿纳克罗斯争论,后者揭露莫塔尼乌斯是守护者,对艾瑞尔和凯恩的死负有责任。被黑暗实体诱惑,莫塔尼乌斯被不情愿地控制并被迫杀死艾瑞尔。为了纠正失衡,他创造了凯恩,一个强大到足以摧毁议会的生物。莫塔尼乌斯杀死了阿纳克罗斯,然后屈服于黑暗实体的附身(后者对诺斯高斯发生的一切负有责任),凯恩击败了它。只剩下最后一根柱子未修复,凯恩顿悟:他自己就是最后一位疯狂的议会成员,艾瑞尔作为平衡守护者的无意继任者,在她的死亡与柱子腐化之间的短暂间隔中被选中。他所寻求的“治愈”吸血鬼诅咒的方法就是自己的死亡。玩家可以选择治愈世界——凯恩牺牲生命,确保吸血鬼灭绝和诺斯高斯恢复的结局——或者诅咒世界,在这种情况下柱子崩塌,诺斯高斯变成不可救药的荒原,凯恩完全拥抱诅咒,作为这片土地上最强大的存在继续生存。后者被认为是延续系列后续的正统结局。
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